І на старому Волковом поле,
Де можу я ридати на волі
Над мовчанкою братських могил.
А. Ахматова. "Поема без героя".
Свою історію некрополь, розташований між Розлучитися вулицею і Монастирку, веде від невеликого кладовища при церкві Іоанна Предтечі, яке колись розташовувалося в Московській Ямській слободі. Це кладовище було засноване в 1719 році і скасовано в середині 18 століття за розпорядженням самої імператриці, яка любила бувати на народних гуляннях в Ямській, але не любила в святковий день споглядати яке розташовувалося там цвинтар, що навіває сумні думки.
Сучасне Вовківське кладовищі було засновано за указом імператриці Єлизавети Петрівни в 1759 році. Свою назву кладовище отримало від села Вовківка, що існувала задовго до заснування не тільки самого кладовища, а й Санкт-Петербурга. Згадка про цю селі зустрічається в Писцовой книгах Іжорській землі 1640 року. Фінська назва села - Сутііла або Сютіла - значить приблизно те ж саме, що російська назва, і вказує на те, що в цій місцевості до будівництва міста було багато вовків. Згідно з історичними документами, навіть в 18 столітті зграї голодних вовків нерідко нападали взимку на худобу і жителів села.
Другий за часом зведення (1837-1842) кам'яний храм - церкву Спаса Нерукотворного. Спочатку проект храму розробляв архітектор В. І. Беретті, але потім будівництво було передано зодчому Ф. І. Руска, який значно переробив і спростив початковий задум.
Четвертим (1885-1887) кам'яним храмом стала церква Святого Іова, побудована на кошти П. М. Крюкової над могилою її чоловіка. Проект церкви розробив молодий архітектор І. А. Аристархов, який помер під час будівництва. Архітектор був похований в одному з прибудов церкви.
У 18-19 століттях Вовківське кладовищі було одним з найбільших в Петербурзі. Через вічної вогкості і бруду цвинтарні доріжки мостили дошками - так званими "містками". У другій половині 19 століття північно-східна частина кладовища стала традиційним місцем поховання видатних діячів літератури і мистецтва і тому була названа "літераторської містки".
1910-1918 рр. - побудована церква Успіння Пресвятої Богородиці (архітектор А. П. Аплаксіну, не збереглася).
У 1920-1930 роках територія кладовища значно скоротилася. Були знищені багато надгробки і пам'ятники, частина поховань, які представляють певний історичний і художній інтерес, (поховання І. С. Тургенєва, М. Є. Салтикова-Щедріна) була перенесена на літераторської містки. У 1932 році була знесена Успенська церква, а в 1935 - Всіхсвятська. У 1937 годуСпасскую церкву перебудували під цеху заводу "Монументскульптура".
Але, не дивлячись на руйнування 30-х років, на Волковському кладовищі збереглося багато старовинних меморіальних пам'ятників і сімейних склепів. Але оскільки за Волковського цвинтаря зберігається статус діючого, з кожним роком старовинних поховань стає все менше, а на їх місці з'являються сучасні строгі надгробки з сірого граніту і чорного мармуру.
На Вовківське православному цвинтарі поховані: поети В. С. і Н. С. Курочкіни, архітектор К. А. Тон, композитор і скрипаль Н. Я. Афанасьєв, книготорговець І. В. Сленін, хірург Н. А. Вельямінов, історик і філолог А. А. Шахматов, біохімік і фізіолог В. Я. слівце і інші.
У 18-19 століттях міфологія Волковського цвинтаря була пов'язана головним чином з вовками. Подейкували, що щоночі на кладовищі збираються зграї вовків, щоб поласувати трупами тих, кого бідні або жадібні родичі залишили на цвинтар не похованими.